Όταν όμως το 434 μ.Χ. πατριάρχης εξελέγη ο μαθητής του Άγιος Πρόκλος (βλέπε 20 Νοεμβρίου), παρεκάλεσε τον αυτοκράτορα Θεοδόσιο να ενεργήσει τα δέοντα, ώστε το λείψανο του μεγάλου αυτού πατέρα της Εκκλησίας να επιστρέψει στην Κωνσταντινούπολη. Και πράγματι, τέσσερα χρόνια αργότερα, στις 27 Ιανουαρίου του 438 μ.Χ. έγινε η Ανακομιδή των Ιεωρών Λειψάνων του Αγίου.
Η μεταφορά των ιερών λειψάνων από τα Κόμανα συνοδεύτηκε από μια επιστολή - διαταγή του αυτοκράτορα Θεοδοσίου Β’, υιού του Αρκαδίου και της Ευδοξίας, η οποία έγραφε:
«Ἐπιστολὴ τοῦ βασιλέως Θεοδοσίου.
Εἰς τὸν οἰκουμενικὸν Πατριάρχην καὶ Διδάσκαλον καὶ πνευματικὸν Πατέρα Ἰωάννην τὸν Χρυσόστομον, τὴν προσκύνησιν προσφέρω ἐγὼ ὁ βασιλεὺς Θεοδόσιος. Ἡμεῖς, Πάτερ τίμιε, νομίζοντες, πῶς εἶναι τὸ σῶμά σου νεκρόν, καθὼς εἶναι καὶ τὰ ἄλλα σώματα τῶν ἀποθανόντων, ἠθελήσαμεν να μεταφέρωμεν αὐτὸ ἁπλῶς εἰς ἡμᾶς. Διὰ τοῦτο καὶ τοῦ ποθουμένου δικαίως ὑστερήθημεν. Ἀλλὰ σύ, Πάτερ τιμιώτατε, συγχώρησον εἰς ἡμᾶς, ὀποῦ μετανοοῦμεν. Σὺ γὰρ ἐδίδαξες εἰς ὅλους τὴν μετάνοιαν. Καὶ δὸς τὸν ἑαυτόν σου, ὣς πατὴρ φιλοπαῖς, εἰς ἡμᾶς τοὺς φιλοπάτορας υἱούς σου, καὶ τοὺς σὲ ποθούντας εὔφρανον διὰ τῆς παρουσίας σου».
Αυτή την επιστολή του αυτοκράτορα την πήγαν στον Άγιο και την τοποθέτησαν πάνω στην λάρνακά του. Τότε ο Άγιος έδωσε τον εαυτό του στους απεσταλμένους του αυτοκράτορα και έτσι αυτοί μετέφεραν την λάρνακα που περιείχε το άγιο λείψανο στην Κωνσταντινούπολη, χωρίς να κοπιάσουν καθόλου. Η υποδοχή των ιερών λειψάνων του Αγίου υπήρξε παλλαϊκή. Σύσσωμος λαός, κλήρος και μοναχοί, με επικεφαλής τον αυτοκράτορα, τους αυλικούς, τη σύγκλητο και όλους τους άρχοντες, υποδέχθηκαν και προσκύνησαν με σεβασμό τα λείψανά του. Με πολύ ευλάβεια μετέφεραν αρχικά τη λάρνακα στο ναό του Αποστόλου Θωμά, στα Αμαντίου, έπειτα δε στο ναό της Αγίας Ειρήνης. Εκεί έβαλαν το άγιο λείψανο πάνω στο σύνθρονο και άπαντες εβόησαν: «Ἀπόλαβε τὸν θρόνον σου, Ἅγιε». Στη συνέχεια η λάρνακα τοποθετήθηκε σε αυτοκρατορική άμαξα και μεταφέρθηκε στο περιώνυμο ναό των Αγίων Αποστόλων. Εκεί έβαλαν το άγιο λείψανο πάνω στην ιερή καθέδρα και έγινε το θαύμα: ο Άγιος επεφώνησε προς τον λαό το «Εἰρήνη πάσι». Έπειτα το εναπέθεσαν μέσα στο Άγιο Βήμα, κάτω από την Αγία Τράπεζα.
Η Σύναξη του Αγίου Ιωάννου του Χρυσοστόμου ετελείτο στο πάνσεπτο ναό των Αγίων Αποστόλων. Ιερά λείψανα του Αγίου Ιωάννου του Χρυσοστόμου αφιέρωσε διά χρυσοβούλλου στη Μονή Μεγίστης Λαύρας του Αγίου Όρους ο αυτοκράτορας Ιωάννης Τσιμισκής (969 - 976 μ.Χ.) και τεμάχιο της αριστεράς χειρός ο Ανδρόνικος ο Παλαιολόγος (1282 - 1328 μ.Χ.), διά χρυσοβούλλου, τον Ιούλιο του έτους 1284 μ.Χ., στη Μονή Φιλοθέου του Αγίου Όρους. Επίσης, τμήματα του ιερού λειψάνου φυλάσσονται στις μονές Βατοπαιδίου, Ιβήρων, Αγίου Διονυσίου και Δοχειαρίου.